Introducción

La familia Phytoseiidae recibió considerable atención en los últimos años debido al potencial de estos ácaros como agentes de control biológico (11. Sabelis MW, Janssen A, Lesna I, Aratchige NS, Nomikou M, et al. Developments in the use of predatory mites for biological pest control. IOBC/WPRS Bull. 2008; 32:187-199.
, 22. McMurtry JA. Concepts of classification of the Phytoseiidae: Relevance to biological control of mites. En: Sabelis MW, Bruin J (Editors). Trends in Acarology. Proceedings of the 12^th International Congress. Springer Dordrecht Heidelberg London New York; 2010. p. 395-397.
). Los ácaros fitoseidos son los depredadores más comunes de los fitoácaros en numerosas especies de plantas, por lo que constituye el grupo más estudiado y usado para el control biológico (33. McMurtry JA, Croft BA. Life-Styles of phytoseiid mites and their roles in biological control. Ann Rev Entomol. 1997; 42:291-321.
, 44. Chant DA, McMurtry JA. Illustrated keys and diagnoses for the genera and sub-genera of the Phytoseiidae of the World. Indira Publishing House, West Bloomfield, Michigan, USA, 2007; 220 pp.
). Muchas especies nuevas son continuamente descritas cuando las colecciones se intensifican en regiones como África, Asia y Centro y Sudamérica. En el último catálogo de la familia, en forma de base de datos, se informan 2 707 especies válidas, pertenecientes a tres subfamilias y 94 géneros (55. Demite PR, Moraes GJ de, McMurtry JA, Denmark HA, Castilho RC. Phytoseiidae Database, 2017. Disponible en: www.lea.esalq.usp.br/phytoseiidae. (Consultado: 24 de marzo de 2020)
). Los fitoseidos se conocen fundamentalmente por su función como depredadores de ácaros tetraníquidos y se usan satisfactoriamente en programas de control biológico. También se pueden alimentar de otras familias de artrópodos fitófagos, tales como eriófidos, cóccidos, moscas blancas, trips, tenuipálpidos y tarsonémidos (66. Messelink GJ, van Maanen R, van Steenpaal SEF, Janssen A. Biological control of thrips and whiteflies by a shared predator: Two pests are better than one. Biological Control. 2008; 44:372-379.
). Sin embargo, los mayores esfuerzos se dedicaron a la aplicación práctica de estos depredadores para el control de tetraníquidos en numerosos cultivos de todo el mundo (77. McMurtry JA, Sourassou NF, Demite PR. The Phytoseiidae (Acari: Mesostigmata) as biological control agents. En: Carrillo D, de Moraes GJ, Peña JE (Editors). Prospects for biological control of plant feeding mites and other harmful organisms. Cap 5. 2015, Springer: 133-150.
).

El estudio de la familia Phytoseiidae en Cuba comenzó en los años 70 del siglo pasado, cuando especialistas cubanos comenzaron a observar la presencia de estos pequeños artrópodos asociados con ácaros fitófagos, en cultivos de interés económico. La reiterada observación de una adecuada sincronía de sus poblaciones con la de sus posibles presas estimuló el estudio taxonómico de esta familia.

Hasta el presente se conoce la presencia de 21 géneros y 53 especies (88. de la Torre PE, Cuervo N. Actualización de la lista de ácaros (Arachnida: Acari) de Cuba. Revista Ibérica de Aracnología. 2019; 34: 102-118.
). La mayoría de las especies se registraron asociadas a ácaros fitófagos, especialmente tetraníquidos, tarsonémidos, tenuipálpidos y, en menor medid,a a pequeños insectos como los trips. Si se considera la extensión territorial del país, la realización de inventarios preferentemente en agroecosistemas y el reducido número de especialistas que se han dedicado a estos estudios, es inobjetable que la riqueza de especies de la familia Phytoseiidae debe ser muy superior. Por lo que el objetivo del presente trabajo es compendiar los principales resultados alcanzados por los especialistas del Ministerio de Educación Superior en el desarrollo de los ácaros depredadores Phytoseiidae como agentes de control biológico en Cuba.

Desarrollo

Los estudios biológicos de fitoseidos en Cuba se iniciaron a principios de la década del 90 del siglo pasado, con la selección presuntiva de especies promisorias en función de la información disponible en la literatura, la frecuencia de aparición y la abundancia en diferentes agroecosistemas, así como las características de las posibles presas a controlar (99. Ramos M, Rodríguez H. Riqueza de los fitoseidos (Acari: Mesostigata) en agroecosistemas en Cuba. Fitosanidad. 2006; 10(3):1-6.
).

A partir de estos hallazgos se profundizó en el estudio de tres especies: Phytoseiulus macropilis (Banks) depredador especialista de ácaros tetraníquidos, Amblyseius largoensis (Muma) depredador generalista y Neoseiulus longispinosus (Evans) depredador facultativo (1010. McMurtry JA, Croft BA. Life-styles of phytoseiid mites and their role in biological control. Annu Rev Entomol1997; 12:291-321.
).

En el caso de P. macropilis, se evaluó su potencialidad para la regulación de las poblaciones de Tetranychus tumidus Banks en viveros de plátano (Musa spp.)(1111. Ramos M. Uso de Phytoseiulus macropilis (Acari: Phytoseiidae) en el control de Tetranychus tumidus (Acari: Tetranychidae) en viveros de plátano. [Tesis en opción al grado científico de Doctor en Ciencias Agrícolas]. Universidad Agraria de La Habana (UNAH). Cuba. 98 pp. 1995.
). Para ello se determinaron los parámetros biológico fundamentales utilizando cuatro niveles de presas (T. tumidus), con una duración del desarrollo de 4,5 días, un periodo de oviposición de aproximadamente 15 días y una fecundidad que osciló entre 8,22 a 36,36 huevos por hembra, con el incremento de la disponibilidad de la presa (1212. Ramos R, Rodríguez H. Supervivencia y tasa de oviposición y consumo de Phytoseiulus macropilis (Banks)(Acari: Phytoseiidae) con cuatro niveles de presas Tetranychus tumidus (Banks). Rev Protección Veg. 1998; 13(3):165-171.
). A partir de estos alentadores resultados, se determinó la eficiencia en el control de T. tumidus en condiciones de casa de malla, con indicadores altamente satisfactorios, evidenciándose que este fitoseido constituye una alternativa viable para el manejo de ácaros tetraníquidos en nuestras condiciones (1313. Ramos R, Rodríguez H. Eficiencia en el control de Tetranychus tumidus (Banks) por Phytoseiulus macropilis (Banks) en plátano. I. Prueba en casa de malla. Rev Protección Veg. 1995; 10: 207-211, 1995.
).

En una secuencia lógica de investigación, se evaluaron diferentes métodos para su reproducción masiva; se demostró que el método de sobrevivencia de hojas de plátano (Musa spp.) infestadas con T. tumidus permitió la cría de P. macropilis. Este método fue igualmente satisfactorio cuando se empleó como presa a P. citri sobre hojas de toronjo (Citrus x paradisi Macf) (1111. Ramos M. Uso de Phytoseiulus macropilis (Acari: Phytoseiidae) en el control de Tetranychus tumidus (Acari: Tetranychidae) en viveros de plátano. [Tesis en opción al grado científico de Doctor en Ciencias Agrícolas]. Universidad Agraria de La Habana (UNAH). Cuba. 98 pp. 1995.
). Para los métodos seleccionados se establecieron los indicadores de calidad de los depredadores producidos. Entre los parámetros considerados estuvieron: cociente sexual, densidad de la presa, densidad del depredador, así como la longevidad en ayuno del depredador (1414. Ramos R, Alemán JA, Rodríguez H, Chico R. Estimación de parámetros para el control de calidad en crías de Phytoseiulus macropilis (Banks) (Acari: Phytoseiidae) empleando como presa a Panonychus citri (Mc Gregor) (Acari: Tetranychidae). En: Hassan SA (ed.). Proceeding of the 5^th International Symposium on Trichogramma and other eggs pasaritoids, 4-7 March 1998, Cali, Colombia. Biologische Bundesanstalt fur Land- und Forstwirtschaft, Darmstandt, pp. 109-118.
).

En el caso de A. largoensis el estudio biológico sobre P. latus en papa (Solanum tuberosum L.) permitió determinar una duración del desarrollo de 6,36 días, un periodo de oviposición de 12,55 días y una fecundidad de 25,85 huevos por hembra (1515. Rodríguez H, Ramos M. Biology and feeding behavior of Amblyseius largoensis (Muma) (Acari: Phytoseiidae) on Polyphagotarsonemus latus (Banks) (Acari: Tarsonemidae). Rev Protección Veg. 2004; 19(2):73-79.
). Estos indicadores biológicos fueron semejantes a los hallados cuando P. latus se alimentó sobre pimiento (Capsicum annuum L.) y lima persa (Citrus x latifolia Tanaka) (1616. Rodríguez H, Ramos M. Biología de Amblyseius largoensis (Muma) sobre de Polyphagotarsonemus latus criado sobre diferentes sustratos. Rev Protección Veg. 2003; 18(1):58-61.
). Los resultados encontrados, al evaluar la conducta alimentaria y las respuestas numérica y funcional de A. largoensis sobre P. latus, demostraron que poseía los atributos necesarios para convertirse en un eficiente agente de control biológico del ácaro blanco (1515. Rodríguez H, Ramos M. Biology and feeding behavior of Amblyseius largoensis (Muma) (Acari: Phytoseiidae) on Polyphagotarsonemus latus (Banks) (Acari: Tarsonemidae). Rev Protección Veg. 2004; 19(2):73-79.
, 1717. Rodríguez H, Miranda I, Ramos M, Badii MH. Functional and numerical responses of Amblyseius largoensis (Muma) (Acari: Phytoseiidae) on Polyphagotarsonemus latus (Banks) (Acari: Tarsonemidae) in Cuba. Internat J Acarol. 2010; 36(5):371-376.
). Esta aseveración se confirmó con las evaluaciones realizadas en el cultivo del pimiento donde, en condiciones de aisladores biológicos, canaleta y túnel de cultivo protegido, con la liberación de 4 a 8 depredadores por plantas, se redujo significativamente la población del ácaro blanco a partir de los 14 días de haberse efectuado la liberación, manteniendo la plaga en niveles mínimos por un periodo de seis semanas (1818. Rodríguez H, Montoya A, Miranda I, Rodríguez Y, Depestre T, Ramos M, Badii-Zabeh MH. Biological control of Polyphagotarsonemus latus by the predatory mite Amblyseius largoensis on sheltered pepper production in Cuba. Rev Protección Veg. 2015; 30(1):70-71.
).

Para A. largoensis se desarrolló un estudio detallado de diferentes alternativas de cría con vistas a diseñar un sistema de reproducción adaptado a las condiciones de los Centros de Reproducción de Entomófagos y Entomopatógenos (CREE) del país. En una primera fase se evaluaron tres métodos de cría, utilizando a P. latus como presa y plantas de papa (S. tuberosum) como sustrato. De manera general, los métodos ensayados permitieron el incremento poblacional del depredador en condiciones de laboratorio. De todos ellos, con el método de sobrevivencia de hojas, se alcanzó la mayor cantidad de individuos (1919. Rodríguez H, Ramos M. Evaluación de métodos de cría de Amblyseius largoensis (Muma) (Acari: Phytoseiidae) sobre Polyphagotarsonemus latus (Banks) (Acari: Tarsonemidae). Rev Protección Veg. 2000; 15(2):105-108.
). Sin embargo, las hojas de papa se deterioran con facilidad, requiriendo frecuentes cambios de alimento para mantener la estabilidad en la reproducción del depredador. Además, la cría de P. latus en papa durante el verano es difícil, pues las poblaciones se incrementan rápidamente y las plantas mueren a causa del daño que les provoca el fitófago. La reproducción del depredador se potenció con la adición de 25 g de polen de maíz (Zea mays L.) (2020. Rodríguez H, Ramos M. Perfeccionamiento del método de supervivencia de hojas para la cría de Amblyseius largoensis. Rev Protección Veg. 2000; 15(3):152-155.
, 2121. Rodríguez H, Ramos M. Evaluación de métodos de cría del ácaro Amblyseius largoensis. Manejo Integrado de Plagas y Agroecología (Costa Rica). 2003; 70:55-64.
). Este resultado confirmó el planteamiento de otros autores (2222. Overmeer WPJ. Alternative prey and other food resources. In: Helle W, Sabelis MW, Editors. Spider mites: their biology, natural enemies and control. Vol. 1B, Elsevier, Amsterdam; 1985. Cap. 2.1.3.2: 131-137.
), quienes revelaron los efectos beneficiosos del polen como complemento para la reproducción de ácaros depredadores. También es importante considerar que el polen es relativamente fácil de recolectar y se puede almacenar a 4ºC por más de un año, sin pérdida de su valor nutritivo.

A pesar de estos resultados, en los años siguientes no se dieron pasos consistentes hacia la introducción de este depredador como línea de producción de los CREE del país. Por ello, a finales de la primera década del presente siglo, se inició una nueva fase en la búsqueda de una variante de reproducción masiva atractiva y que además se acercara, lo más posible, a los estándares internacionales. En este empeño se optó por sustituir a las hojas de papa como sustrato para la reproducción masiva y a P. latus como presa, debido a los inconvenientes planteados con anterioridad relacionados con la poca durabilidad de las hojas de papa y la alta agresividad del ácaro blanco sobre esta planta.

En este sentido, se decidió evaluar diferentes cultivares de frijol (Phaseolus vulgaris L.) y soya (Glycime max (L.) Merr.) para ser utilizadas como sustrato para la producción de la presa, la cual fue, en esta oportunidad, T. tumidus. Tanto a los 14 como a los 21 días de efectuada la infestación se encontraron resultados satisfactorios en los indicadores reproductivos del fitófago, aunque con los cultivares de frijol se alcanzaron las mayores potencialidades como hospedantes de T. tumidus, con vista a la reproducción masiva de A. largoensis. A partir de estos resultados se seleccionó el cultivar de frijol ‘Fósforo-4’ para la reproducción masiva del depredador. En la selección se tuvo en consideración, además, el hecho de que este cultivar fue el menos afectado por enfermedades fungosas, en condiciones de aisladores biológicos. Una vez alcanzado este resultado se procedió a ensayar dos variantes de cría: sobre plantas en aisladores biológicos y a través el método de las bandejas, pero en esta ocasión utilizando hojas de frijol infestadas con T. tumidus. Con esta evaluación se ratificó al método de las bandejas como una buena opción para la reproducción masiva de A. largoensis (2323. Montoya A, Rodríguez H, Ramos M. Evaluación de la reproducción masiva de Amblyseius largoensis (Muma) en casas de malla. Rev Protección Veg. 2008; 23(3):168-175.
, 2424. Montoya A, Miranda I, Rodríguez Y, Depestre T, Rodríguez H. Cría de Amblyseius largoensis (Muma) sobre Tetranychus tumidus (Banks) utilizando el método de las bandejas. Rev Protección Veg. 2009; 24(3):191-194.
). Es importante destacar, además, que se posee un método para el mantenimiento del pie de cría en condiciones de laboratorio que, a través de los años, permitió el mantenimiento del cultivo puro del depredador y para el cual se conocen los indicadores de calidad de los depredadores producidos (2525. Rodríguez H, Ramos M. Cría de Amblyseius largoensis (Muma)(Acari: Phytoseiidae) sobre Panonychus citri Mc Gregor). Rev Protección Veg. 2000; 15(3):49-51.
, 2626. Rodríguez H, Ramos M. Parámetros para el control de la calidad en la cría de Amblyseius largoensis (Muma) sobre Panonychus citri (Mc Gregor). Rev Protección Veg. 2005; 20(3):141-149, 2005.
, 2727. Rodríguez H, Ramos M., Montoya A, Rodríguez Y, Chico R, Miranda I, Depestre T. Development of Amblyseius largoensis as biological control agent of the broad mites (Polyphagotarsonemus latus). Biotecnología Aplicada. 2011; 28(3):171-175.
).

Para Neoseiulus longispinosus Evans, última especie estudiada, se determinó la biología y conducta alimentaria sobre T. tumidus, así como su reproducción masiva por el método de las bandejas con resultados satisfactorios (2828. Pérez-Madruga, Alonso-Rodríguez D, Chico R, Rodríguez H. Biología y conducta alimentaria de Neoseiulus longispinosus (Evans) sobre Tetranychus tumidus Banks. Rev Protección Veg. 2012; 27(3):174-180.
, 2929. Pérez-Madruga Y,Alonso-Rodríguez D, Chico R, Rodríguez H. Cría de Neoseiulus longispinosus (Evans) sobre Tetranychus tumidus Banks utilizando el método de las bandejas. Rev Protección Veg. 2014; 29(2):141-144.
).

En la selección de un método de cría eficiente es necesario considerar la complejidad de las operaciones a realizar, la capacidad de reproducción dada por el máximo número de individuos que es capaz de soportar y su factibilidad económica. En el caso particular del método de las bandejas, los incrementos poblacionales del depredador, las bondades de la planta hospedante empleada, que se puede reproducir durante todo el año sin grandes dificultades, así como la alta capacidad de reproducción de T. tumidus sobre la misma, lo hacen un método idóneo para ser utilizado en una fase de escalado de la reproducción masiva de A. largoensis (3030. Rodríguez H, Montoya A, Pérez Y, Ramos M. Reproducción masiva de ácaros depredadores Phytoseiidae: retos y perspectivas para Cuba. Rev Protección Veg. 2013; 28(1):1-11.
).

Los métodos seleccionados, para ambas especies, pueden ser desarrollados de forma satisfactoria en los CREE distribuidos por todo el país. En estas instalaciones existe personal capacitado que puede adiestrarse rápidamente en estas tecnologías.

Los resultados expuestos, son una síntesis de los principales estudios desarrollados en Cuba en los últimos años con relación a la reproducción masiva de los ácaros depredadores. En ellos se evidencia que los ácaros depredadores de la familia Phytoseiidae son una alternativa real para el manejo de múltiples problemas de ácaros fitófagos. La elevada diversidad de especies presentes en los agroecosistemas (99. Ramos M, Rodríguez H. Riqueza de los fitoseidos (Acari: Mesostigata) en agroecosistemas en Cuba. Fitosanidad. 2006; 10(3):1-6.
) y la función reguladora que los mismos desempeñan, son una garantía de su viabilidad como agentes de control biológico. Para promover la permanencia y estabilidad de los ácaros depredadores en los agroecosistemas, es de vital importancia incrementar los sistemas de cultivos diversificados, tales como aquellos basados en policultivos, uso de barreras vivas y cultivos de cobertura, entre otros. Estos sistemas de cultivo son más sustentables y conservan más los recursos naturales.

Los agentes de control biológico seleccionados para los programas de manejo integrado de plagas, deben ser reproducidos en sistemas de cría que cumplan un grupo de requisitos. Entre ellas se pueden mencionar las siguientes características: el sistema de cría debe ser económico, para que el control biológico sea asequible para los productores y puedan liberar la cantidad de enemigos naturales necesarios, debe ser fiable, de modo que los agricultores dispongan siempre, en el momento adecuado e inmediatamente de la cantidad de depredadores necesaria y los organismos producidos deben ser de buena calidad, a fin de asegurar un resultado óptimo sobre el cultivo (3131. Belda JE. La investigación, indispensable para el futuro del control biológico. Koppert. Mercados. 2012; 102. (En línea). Disponible en: http://www.revistamercados.com/imprimir_articulo.asp?Articulo_ID=2469. (Consultado: 17 de septiembre de 2012).
).

Estas tres características son la base para una buena producción y constituyen un reto permanente en investigación y desarrollo para las empresas de control biológico. La inversión económica en instalaciones y los recursos necesarios en investigación, desarrollo y control de calidad para conseguir estos requisitos, hacen que no todos los depredadores candidatos sean comercializados después de pasar el proceso de selección, evaluación y cría experimental. Solo unos pocos presentan todo el potencial necesario para convertirse en organismos de control biológico comerciales (3131. Belda JE. La investigación, indispensable para el futuro del control biológico. Koppert. Mercados. 2012; 102. (En línea). Disponible en: http://www.revistamercados.com/imprimir_articulo.asp?Articulo_ID=2469. (Consultado: 17 de septiembre de 2012).
).

Conclusiones

A pesar de los avances logrados, se impone que los centros generadores de nuevos conocimientos, aúnen sus esfuerzos para realizar el escalado de la reproducción masiva de los ácaros depredadores fitoseidos, en unidades pilotos construidas con tal fin. Ello posibilitaría realizar un análisis objetivo de la factibilidad técnica y económica de la utilización de estos artrópodos benéficos.

La disponibilidad de estos agentes de control biológico posibilitaría la consecución de estudios encaminados a conocer los mejores métodos de recolección, envase y embalaje de los depredadores, así como, las opciones de almacenamiento disponibles, en las condiciones de Cuba.

Alcanzar estos objetivos, contribuirá decisivamente a colocar al alcance de los productores estos agentes de control biológico, los cuales han demostrado internacionalmente que son una opción adecuada para manejar los problemas de plagas en diversos cultivos agrícolas. Con ello, además, se contribuye a preservar la salud del ambiente, debido a la reducción del uso de los acaricidas químicos, altamente contaminantes y costosos.

Bibliografía